Miles Morales é um jovem negro do Brooklyn que se tornou o Homem-Aranha inspirado no legado de Peter Parker, já falecido. Entretanto, ao visitar o túmulo de seu ídolo em uma noite chuvosa, ele é surpreendido com a presença do próprio Peter, vestindo o traje do herói aracnídeo sob um sobretudo. A surpresa fica ainda maior quando Miles descobre que ele veio de uma dimensão paralela, assim como outras variações do Homem-Aranha.
Em Fujiwara, onde os céus brilham e os mares brilham, Sakuta Azusagawa está em seu segundo ano do ensino médio. Seus felizes dias com sua namorada e veterana, Mai Sakurajima, são interrompidos com a aparição de sua primeira paixão, Shoko Makinohara. Por razões desconhecidas, ele encontra duas Shokos: uma no ensino médio e outra que se tornou adulta.
Como Sakuta se vê vivendo desamparado com Shoko, a Shoko adulto o leva pelo nariz, causando uma enorme brecha em seu relacionamento com Mai. Em meio a tudo isso, ele descobre que Shoko, do ensino médio, está sofrendo de uma doença grave e sua cicatriz começa a latejar…
Em um mundo parecido com o nosso mas habitado por bruxas, ursos guerreiros e daemons, uma valente jovem chamada Lyra descobre um sinistro plano após seu meu melhor amigo de infância ser sequestrado por uma organização secreta.
